Клуб основан 5 февраля2004 года, путём слияния клубов ESV Ингольштадт и MTV Ингольштадт. Клуб спонсируется автоконцерном «Ауди», штаб-квартира которого так же располагается в Ингольштадте.
В сезоне 2018/19 команда вылетела из Второй Бундеслиги по итогу стыковых матчей с командой Веен (4:4, команда из третьей лиги забила больше гостевых мячей)
По итогам сезона 2019/20 Третьей Лиги клуб занял 4 место, но по регламенту дублям запрещено играть во Второй Бундеслиге (Бавария II заняла 1 место). «Ингольштадт 04» сыграл стыковые матчи с «Нюрнбергом» 7 и 12 июля и не вышел во Вторую Бундеслигу из-за спасительного гола на выезде, который забил «Нюрнберг» на последних секундах ответного матча, который закончился со счётом 1:3 (3:3 по сумме двух матчей) и в итоге «Нюрнберг» остался во Второй Бундеслиге.